
L'origine protostorica di Foligno risale all'epoca umbra preromana. La Fulginia umbra, poi Fulginium romana, situata alla biforcazione (diverticulum) dell'antica via Flamina (che qui si divideva in due rami) e allo sbocco del fiume Topino (l'antico Timea) a fondovalle, ha lasciato alla città moderna l'impianto di strade rettilinee che si incrociano perpendicolarmente. Le strade sono in rapporto con quattro ponti romani tuttora esistenti sull'antico corso del fiume Topino. La città fu prefettura e municipio iscritto alla tribù Cornelia ed ebbe notevole importanza durante l'epoca imperiale.
Fu importante comune ghibellino nel medioevo e, nel rinascimento, sotto la signoria dei Trinci, estese i suoi confini fino all'Abruzzo. Sempre unico baluardo ghibellino in Umbria (escluso il periodo dei Trinci), si scontrò in numerose e cruente guerre vinte contro la vicina e guelfa Perugia.
Durante la seconda guerra mondiale fu sede di un importante aeroporto, di caserme, di scuole militari e di industrie belliche (in particolare aeronautiche). Subì numerosissimi bombardamenti angloamericani che la distrussero all'80%, per questo fu insignita di medaglia d'argento.
Nella storia della città si sono susseguiti numerosi terremoti catastrofici, il più recente risale al 26 settembre 1997 che causò gravissimi danni alla città e alle frazioni montane, alcune delle quali quasi totalmente distrutte.